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入任何人手中；保护与尾兽能力有关联的幽鬼丸”，由静音领军的封印班开始建立四方封阵，搜寻三尾的下落，而兜则打算利用幽鬼丸的力量让三尾暴动，以便破坏木叶的结界，红莲因为控制三尾失败，被激怒的三尾攻击时，幽鬼丸为救红莲而发挥了前所未有的力量，成功地让三尾停止了动作。
鸣人与红莲为保护幽鬼丸，在与三尾对峙的过程中一起被吞入了三尾的肚子里。
两人为寻找出口决定一起合作，而后在幽鬼丸和木叶的伙伴们展开救援行动，终于救出两人，
兜利用幽鬼丸让三尾失控，攻击木叶的结界。红莲终于真心感悟，将虚弱的幽鬼丸带走远行。
追捕宇智波鼬
为得知晓的情报，追寻佐助的下落，木叶决定锁定鼬，新七班和第八班联手行动。
途中鸣人的影分身遇上鼬，鼬当时似乎有话要对鸣人说，可惜却因为鸣人的冲动打断了话题。
但鼬临走前却赋予了鸣人神秘的力量，并说在必要时才用此力量等等。
后众人对上了“晓”的新成员——一个自称为“宇智波斑”神秘“面具男”。
众人的攻击均对其无效；就在此时，绝前来汇报佐助与鼬的战果，佐助的胜利及战后受重创使鸣人感到惊愕及担心，便痛骂绝是“芦荟”、要他说出佐助在那里。
收到情报的“斑”不再恋战，和绝一起前往战场把鼬的遗体及佐助带走。
鸣人急步追赶，虽找出战场位置，但对方早已离去。
保护六尾
新七班到土蜘蛛部落拯救拥有一族禁术的少女莹，因其体内藏有相当强大的禁术，因此和人柱力一样受到族人的排挤。
而她的师父，能使出气泡忍术的叛忍泡沫也遭到追杀部队的纠缠。
大家先是试图把莹体内禁术取出销毁，但莹却先一步落入敌手。
鸣人一众便和敌人交手，最后鸣人将敌方首脑打倒。而小莹的师父泡沫（六尾人柱力）也成功的用六尾的力量阻止了禁术的失控。
最后莹终于被泡沫认可为弟子，一起离开村去修行。
但是泡沫却在独自一人去和追杀部队谈判时遭遇佩恩，力战不敌被捕获，之后因六尾被封印而亡。
佩恩入侵
再次寻找佐助的踪影失败后，鸣人回到木叶，却惊闻自来也被佩恩杀害的噩耗。
为此曾一度悲伤的他，因为伊鲁卡和鹿丸的鼓励，而再度重新振作起来，并协助解开自来也临终前留下的暗号；
可惜的是毫无头绪。
为替自来也报仇，他决定接受深作大人的提议，前往自来也曾修行的妙木山，作艰苦的“仙术”训练。
经过一番修行，鸣人总算是基本掌握了自然力量，深作将自来也的遗作——《坚毅忍传》交给鸣人。
鸣人基本掌握了深作所授的“蛙组手”和仙术。
深作告诫鸣人有关仙人模式的缺点，就是只能维持5分钟左右；
而且每一次使用前，需经一段时间、在静止的状态下吸取足够的自然力量。
这样就很容易成为敌人的靶子，因此使用时必须有其他伙伴在旁边提供增援。
但深作认为最有效的方法，就是与鸣人融为一体，分担“动”、“静”两边的工作，不过，由于受到九尾的阻挠，融合并未成功（事后九尾承认是由于对鸣人和蛤蟆混在一起感到不满而故意阻挠）。
木叶遭佩恩的袭击。
佩恩得知鸣人在妙木山修行，继续攻击毫无意义，便用神罗天征摧毁了整个木叶，好在纲手用蛞蝓保护了大家。
鸣人等被志麻仙人通灵回满目疮痍的木叶，佩恩六道齐聚准备捕捉九尾，鸣人得知卡卡西死讯，愤怒之下单挑六道。
鸣人的仙人模式加上新术仙法·风遁·螺旋手里剑，且在两位仙人的帮助下本是压倒性优势。
但由于佩恩实力强大，费劲艰辛才打败五个佩恩，剩下天道尚存。
深作仙人被天道杀死，鸣人的仙人模式解除，被天道擒获。
天道试图摧毁鸣人的意志，一番谈话下，鸣人不置可否。雏田为救鸣人
成为英雄
而出被天道打伤，鸣人误以为雏田死亡，愤怒之下爆发九尾查克拉，现出八条尾巴，天道用地爆天星困住鸣人。
鸣人在九尾怂恿下准备揭开封印之时，三代封印的查克拉现身阻止，鸣人才得知自己的身世，四代与鸣人交谈后重新封印九尾，并消失。
鸣人脱离地爆天星的束缚，打败天道，并用逆向探查找到佩恩本体——长门。
在与鸣人的交谈中，长门被鸣人感化。
放弃原定计划，决定将梦想托付给鸣人，期盼鸣人能够完成几代人的使命，之
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